Ιδρύθηκε το 1991 επί δημαρχίας του κ. Ιωάννη Κούρκουλου, στεγάσθηκε καταρχήν στην οικία Δαλιέτου και στην συνέχεια, από το 1995 στην ανατολική πτέρυγα των Παλαιών Ανακτόρων, Αγίων Μιχαήλ και Γεωργίου, στο ιστορικό κέντρο της πόλης της Κέρκυρας. Ένα μέρος των συλλογών χαρακτικής εκτίθεται επίσης από τον Νοέμβριο του 2008 στο ιστορικό κτήριο της Ιονίου Βουλής.

Τα δύο μνημεία, χαρακτηριστικά δείγματα νεοκλασικής αρχιτεκτονικής της περιόδου της Βρετανικής Προστασίας (1819-1823, George Whitmore και 1855, Ιωάννης Χρόνης), προσφέρουν ένα ιδανικό περιβάλλον φιλοξενίας των συλλογών της Πινακοθήκης που παρουσιάζονται σε δύο μεγάλες εκθέσεις ιστορικής αναδρομής στην εξέλιξη της ζωγραφικής και χαρακτικής στην Κέρκυρα (16ος-20ος αι.).